SOBRE LA DISTRIBUCIÓN DE TRES ESPECIES DE MURCIÉLAGOS FILOSTÓMIDOS (CHIROPTERA), CON REGISTROS ADICIONALES PARA EL DEPARTAMENTO DE GRACIAS A DIOS, HONDURAS

Manfredo Alejandro Turcios-Casco^1,2,*, Arnulfo Medina-Fitoria³, Tomás Manzanares⁴, Marcio Martínez⁵ & Hefer Daniel Ávila-Palma⁶

¹Departamento de Vida Silvestre, Instituto Nacional de Conservación y Desarrollo Forestal, Áreas Protegidas y Vida Silvestre (ICF), Francisco Morazán, Honduras. Email: manturcios21@gmail.com – ORCID iD: https://orcid.org/0000-0002-3198-3834

²Biological Institute, Tomsk State University (TSU), 36 Lenin Ave., Tomsk, Russia.

³Asociación Mastozoológica de Nicaragua (AMAN), Managua, Nicaragua. Email: marnulfo752@gmail.com – ORCID iD: https://orcid.org/0000-0003-0230-8036

⁴Región Forestal La Mosquitia, Instituto Nacional de Conservación y Desarrollo Forestal, Áreas Protegidas y Vida Silvestre (ICF), Puerto Lempira, Gracias a Dios, Honduras. Email: tomasmanzanares233@gmail.com – ORCID iD: https://orcid.org/0000-0002-6617-6135

⁵Región Biosfera del Río Plátano, Instituto Nacional de Conservación y Desarrollo Forestal, Áreas Protegidas y Vida Silvestre (ICF), Dulce Nombre de Culmí, Olancho, Honduras. Email: sphyrnam@yahoo.es – ORCID iD: https://orcid.org/0000-0003-3307-6848

⁶Escuela de Biología, Universidad Nacional Autónoma de Honduras (UNAH), Tegucigalpa M.D.C., Francisco Morazán, Honduras. Email: hefer.avila77@gmail.com – ORCID iD: https://orcid.org/0000-0002-7098-7635

*Autor para correspondencia:  manturcios21@gmail.com

IntroducciónTOP

Los murciélagos filostómidos son considerados uno de los grupos de mamíferos con mayor importancia en procesos ecológicos (e.g. dispersión de semillas, polinización) en el continente americano (Emmons & Feer, 1997; Reid, 2009; Medina-Fitoria, 2014). De la familia Phyllostomidae, la subfamilia Phyllostominae se considera como un indicador de bosques bien conservados (Medellín et al., 2000) y es uno de los grupos menos estudiados en Honduras (Turcios-Casco et al. 2020b).

Dentro de Phyllostominae se incluyen los géneros Chrotopterus Peters, 1865, Lophostoma d’Orbigny, 1836 y Tonatia Gray, 1827. El género Chrotopterus es considerado monotípico, siendo C. auritus (Peters, 1856) la única conocida para el género, con una amplia distribución desde el sur de México hasta el norte de Argentina (Simmons, 2005; Álvarez-Yax et al., 2018). Por otro lado, el género Lophostoma se distribuye desde el sur de México hasta el centro de Paraguay y consiste en siete especies (Velazco & Cadenillas, 2011; Camacho et al., 2016), tres se han registrado en Honduras: L. evotis (Davis & Carter, 1978), L. brasiliense Peters, 1866, y L. silvicolum d’Orbigny, 1836 (Mora et al., 2018). Esta última es la de más amplia distribución dentro del género (Velazco & Cadenillas, 2011), y tiene una peculiar forma de hacer sus refugios en termiteros (Kalko et al., 2006). Por último, el género Tonatia cuenta con tres especies existentes y una extinta, y es T. bakeri Williams, Willig & Reid, 1995 considerada la especie presente en Honduras (Basantes et al., 2020).

Según Williams et al. (1995), Williams & Genoways (2008) y Souza Aguiar et al. (2015), Tonatia saurophila Koopman & Williams, 1951 estaba previamente considerada como una subespecie de T. bidens (Spix, 1823) pero fue elevada a nivel de especie debido a diferencias en tamaño, cráneo y características dentales. Recientemente, Basantes et al. (2020) consideran a T. bakeri como especie plena, elevándola a la categoría de especie, y se distribuye desde el sureste de México hasta el noreste de Ecuador, y al norte de Colombia y Venezuela, quedando T. saurophila restringida a la localidad tipo en Jamaica, donde posiblemente está extinta.

Los registros de estas especies en Honduras son escasos, Dick (2013) menciona un registro de C. auritus en el departamento de Lempira en 1992, y recientemente fue registrada en el mismo departamento por Perdomo & Vega (2019), pero los primeros registros de esa especie en Honduras se hicieron en los departamentos de Atlántida y Yoro (norte de Honduras) con individuos capturados entre 1967 y 1969 (Valdez & LaVal, 1971; GBIF.org, 2019). Actualmente, en la base de datos del GBIF.org (2019) el único registro de T. bakeri es una hembra con registro de museo TTU 84122 capturada en 2001 por R.D. Bradley et al. en el Jardín Botánico Lancetilla, departamento de Atlántida. Pero históricamente Valdez & LaVal (1971) reportaron dos machos y seis hembras en Lancetilla, y representaron el primer registro de esa especie en Honduras, pero los autores no proporcionaron números de catálogos. Más recientemente, Dick (2013) (haciendo referencia a T. saurophila) menciona un registro para el mismo departamento en 2001. Finalmente, de la especie L. silvicolum sólo se conocen cinco registros históricos no publicados: uno en Gracias a Dios, tres en Olancho, y uno en Atlántida (GBIF.org, 2019).

En este documento adicionamos nuevos registros para Honduras de estas especies poco estudiadas, los cuales fueron capturados en una evaluación ecológica rápida en el sitio arqueológico conocido como Ciudad Blanca, Gracias a Dios, en el noreste de Honduras, y en un monitoreo realizado en conjunto por el Departamento de Vida Silvestre y la Región Forestal La Mosquita del Instituto de Conservación y Desarrollo Forestal, Áreas Protegidas y Vida Silvestre (ICF) en la comunidad de Mabita, en el mismo departamento. La ocurrencia de C. auritus, T. bakeri y L. silvicolum en Honduras incluyen los registros históricos de la base de datos del Global Biodiversity Information Facility (GBIF.org, 2019).

Material y métodosTOP

Área de estudioTOP

La Mosquitia hondureña como se le conoce a todo el departamento de Gracias a Dios, representa más del 14% del territorio nacional. En general, está formada por grandes extensiones de bosque latifoliado en los cuales se pueden encontrar árboles que superan los 50 m de altura formando un dosel cerrado, así como grandes extensiones de sabanas de pino e innumerables lagunas de agua dulce y salobre. También se pueden encontrar áreas perturbadas debido a la deforestación, plantaciones y ganado extensivo (Portillo Reyes et al., 2015; Turcios-Casco et al., 2020a) e incluye las cuencas Río Coco y Segovia, Río Patuca, Río Plátano y Río Tinto o Negro, además de otros cuerpos lóticos que aún no tienen nombre, pero tienen fuerte impacto en el sistema hidrológico de La Mosquitia. Portillo Reyes et al. (2015) mencionan que La Mosquitia, la cual incluye las localidades de Ciudad Blanca y Mabita, presenta temperaturas máximas promedio de 30.2°C y precipitaciones anuales entre 1500 y 3100 mm.

CIUDAD BLANCA. Durante 2017 estudiamos murciélagos en Ciudad Blanca (Fig. 1), ubicada en el corazón de la Reserva del Hombre y la Biosfera del Río Plátano, en el oeste del departamento de Gracias a Dios, el cual es un sitio arqueológico descubierto recientemente, y se caracteriza por un bosque húmedo tropical según las Zonas de Vida de Holdridge (1967), donde predominan las siguientes especies: Andira inermis (W. Wright) Kunth ex DC., 1825, Astronium graveolens Jacq., 1760, Castilla elastica Sessé ex Cerv., 1794, Cedrela odorata L., 1759, Cordia alliodora (Ruiz & Pav.) Oken, 1841, Luehea seemannii Triana & Planch, 1862, Roystonea O.F. Cook, 1900, Terminalia oblonga (Ruiz & Pav.) Steud., 1841, y Vochysia hondurensis Sprague, 1922 (Martínez, 2014).

MABITA. Durante 2018 estudiamos murciélagos en Mabita, en los alrededores del Río Ibantara en el sur del departamento de Gracias a Dios (Fig. 1), ubicada en el área propuesta como Reserva Biológica Rus Rus, aproximadamente a 3.4 km al norte de la comunidad del mismo nombre, y de igual forma se caracteriza por tener un bosque húmedo tropical (Holdridge 1967), sin embargo, en su alrededor se pueden encontrar bosques mixtos, y bosques de pino (Pinus caribaea Morelet, 1851). Además, predominan algunas especies de los géneros Heliconia L., 1771 y Psychotria L., 1759, y de las familias Arecaceae, Apocynaceae, Anacardiaceae, Malvaceae, Poaceae, y Musaceae.

Muestreo de murciélagosTOP

En Ciudad Blanca, capturamos murciélagos el 18 y 22 de febrero de 2017, y en Mabita del 14 al 16 de agosto de 2018. Para ello utilizamos redes de niebla de 12 × 2.5 m con ojo de malla de 35 mm. Las redes se abrieron en cada uno de los sitios evaluados desde las 18:00 hasta aproximadamente las 22:00, las cuales se revisaban cada 20 minutos y se colocaron según Kunz & Kurta 1988 la vegetación, topografía y los cuerpos de agua. Para identificar a los individuos seguimos a Timm et al. (1999), Medellín et al. (2008), Reid (2009), Medina-Fitoria (2014) y Mora et al. (2018), y utilizamos un vernier con aguja (Mitutoyo 506-675) para tomar las medidas externas al 0.01 mm más cercano. Siguiendo a Srinivasulu et al. (2010) tomamos las siguientes medidas morfométricas externas (mm): largo del antebrazo (FA), largo de la tibia (Tib), largo de la pinna (E), ancho de la pinna (EW), largo del pulgar (Th), largo del trago (Tr), ancho del trago (TrW), calcar (Ca), largo de la cola (T), pie (HF), largo del cuerpo (BH); largo del tercer metacarpal (3mt), largo de la primera falange del dígito III (1ph), largo de la segunda falange del dígito III (2ph), largo de la tercera falange del dígito III (3ph), y envergadura (WS). Utilizamos una balanza marca Pesola de 100 g para calcular la masa del cuerpo (BM) y determinamos la edad biológica de los murciélagos siguiendo a Brunet-Rossinni & Wilkinson (2009), el sexo y la condición reproductiva según Kunz et al. (1996).

Recolección de individuosTOP

Se sacrificó a un individuo de C. auritus y a otro de T. bakeri, preparados como ejemplares preservados en líquido, ambos fueron depositados en la colección del Museo Biodiversidad y Ciencia en la Universidad Nacional Autónoma de Honduras (UNAH) ubicado en el Valle de Sula en el departamento de Cortés. El individuo de L. silvicolum no se sacrificó debido a que escapó al romper la bolsa de tela, posterior a su identificación in situ. Todos los individuos fueron manipulados y dos individuos fueron sacrificados según los lineamientos del uso de mamíferos en investigaciones científicas (Sikes et al., 2016). Finalmente, el esfuerzo de muestreo se calculó con base al área de las redes por el número de horas en las que estuvo abierto por las tres noches, y se midió en metros cuadrados por hora (m²/h) (Straube & Bianconi, 2002).

ResultadosTOP

En Ciudad Blanca, capturamos 73 murciélagos en 1434 m²/h (0.05 individuos por m²/h) de los cuales dos individuos corresponden a C. auritus y uno a T. bakeri. En Mabita, acumulamos 636 m²/h y capturamos 11 murciélagos (0.02 individuos por m²/h), de los cuales un individuo corresponde a L. silvicolum. Las abundancias relativas de las otras especies se mencionan en la Tabla 1, y a continuación se presentan datos morfológicos y ecológicos de los nuevos registros:

NUEVO REGISTRO. Honduras: Gracias a Dios, Brus Laguna, Ciudad Blanca (15°14’51.56” N, 84°58’5.85” W, 233 m), 18 de febrero de 2017, 1 hembra adulta de Chrotopterus auritus (UVS-V-02530).

Fue capturada a las 19:39 horas, mientras la temperatura y humedad relativa del aire estaban a 19.5°C y 100% respectivamente. Durante esa misma noche se capturaron individuos de las siguientes especies: Pteronotus mesoamericanus Smith, 1972, Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810), Micronycteris microtis Miller, 1898, Carollia sowelli Baker, Solari & Hoffmann, 2002, Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758), Glossophaga commissarisi Gardner, 1962, Platyrrhinus helleri (Peters, 1866), Dermanura watsoni Thomas, 1901, Artibeus jamaicensis Leach, 1821 y Artibeus lituratus (Olfers, 1818).

NUEVO REGISTRO. Honduras: Gracias a Dios, Brus Laguna, Ciudad Blanca (15°14’38.70” N, 84°57’56.70” W, 223 m), 22 de febrero de 2017, 1 macho adulto de Chrotopterus auritus (Fig. 3).

Fue capturado en un área donde predominaban palmeras (Arecaceae) a las 19:39 horas, mientras la temperatura y humedad relativa del aire estaban a 19°C y 100% respectivamente. Durante esa misma noche se capturaron individuos de las siguientes especies: M. microtis, L. brasiliense, T. bakeri, C. sowelli, C. perspicillata, G. commissarisi, D. watsoni, A. jamaicensis y A. lituratus.

La siguiente descripción morfométrica (mm) y masa corporal (g) se realizó en vida con los dos individuos capturados: FA = 77.45–81.08; Tib = 39.71–40.98–; E = 35.86–42.54; EW = 20.9–23.16; Th = 8.22– 9.84; Tr = 8.22–9.84; TrW = 2.19–3.30; Ca = 21.58–23.31; T = 8.29–9.78; HF = 19.50–19.68; BH = 73.01–87.34; 3mt = 58.14–59.12; 1ph = 30.87–32.95; 2ph = 34.55–36.55; 3ph = 32.75–34.51; WS = 593.24–608.88; BM = 74.0–87.0. No hay ninguna otra especie con las que se pueda confundir en Centroamérica, debido al gran tamaño de las pinnas, y la herradura de la hoja nasal que forma una copa hueca alrededor de las fosas nasales (Medina-Fitoria, 2014). Vampyrum spectrum (Linnaeus, 1758) (FA = 98–110 mm, BH =135–152 mm) y Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767) (FA = 80–93 mm, BH = 103–124 mm) son de mayor tamaño que C. auritus (Reid, 2009).

NUEVO REGISTRO. Honduras: Gracias a Dios, Brus Laguna, Ciudad Blanca (15°14’38.70” N, 84°57’56.70” W, 223 m), 22 de febrero de 2017, 1 hembra adulta de Tonatia bakeri (UVS-V-02524; Fig. 2).

Fue capturada en un área con abundancia de palmeras (Arecaceae) a las 19:39 horas, con el segundo individuo de C. auritus por lo que los datos ecológicos y las especies con las que se capturó son las mismas.

La siguiente descripción morfométrica (mm) y masa corporal (g) se realizó en vida con la hembra adulta capturada: FA = 56.35; Tib = 19.45; E = 27.79; EW = 7.75; Th = 9.75; Tr = 9.71; TrW = 3.41; Ca = 19.68; T = 20.16; HF = 13.45; BH = 58.9; 3mt = 46.4; 1ph = 21.56; 2ph = 23.28; 3ph = 20.16; WS = 424.78; BM = 23.0. El individuo tenía una línea pálida en el dorso que iba desde en medio de los ojos, la cual la distingue de otras especies similares como L. brasiliense y L. silvicolum. Las otras especies del género no ocurren en Honduras (Williams & Genoways, 2008; Basantes et al., 2020). Este individuo es ligeramente más pequeño en comparación a la hembra (TTU 84122) capturada en el Jardín Botánico Lancetilla Atlántida (BH = 93; T = 17; E = 30; Tr = 11; BM = 26.5 g) por R.D. Bradley et al. (Garner, 2016a).

NUEVO REGISTRO. Honduras: Gracias a Dios, Puerto Lempira, Mabita (14°44’53.38” N, 84°27’5.80” W, 80 m), 15 de agosto de 2018, 1 macho de Lophostoma silvicolum (Fig. 4A–B).

El ejemplar, que no estaba en estado reproductivo, fue capturado en el Río Ibantara, a 45 cm del agua a las 19:00 horas, mientras que la temperatura y humedad relativa del aire estaban a 25ºC y 96% respectivamente. Durante esa misma noche se capturaron individuos de las siguientes especies: Dermanura phaeotis (Miller, 1902), D. watsoni, D. rotundus, M. microtis, P. hastatus. Sin embargo, durante las otras jornadas se capturaron individuos de A. jamaicensis, C. perspicillata, Glossophaga soricina (Pallas, 1766) y Uroderma convexum Lyon, 1902.

La siguiente descripción morfométrica (mm) se realizó en vida con el macho adulto capturado: FA = 52.54; Tib = 29.28; E = 30.00; EW = 16.47; Th = 8.40; Tr=10.12; TrW = 3.21; Ca = 18.46; T = 16.25; BH = 81.34; 3mt = 43.31; 1ph = 20.19; 2ph = 21.48; 3ph = 20.05; WS = 401.54; BM = 26.5 g. El individuo se diferenció de L. brasiliense y L. evotis porque su vientre era blanco (Fig. 4A) y las orejas eran redondeadas (Fig. 4B; Williams & Genoways, 2008). Reid (2009) menciona que se puede distinguir de L. evotis, ya que generalmente tiene un antebrazo menor a 50 mm, y otras especies de Micronycteris Gray, 1966 son más pequeñas. El individuo capturado es ligeramente más pequeño en comparación al macho (TTU 84384) capturado en Lancetilla, Atlántida (BH = 90; T = 18; E = 31; Tr = 13; BM = 24.5 g) (Garner, 2016c). También presentó la tercera parte del área ventral del antebrazo cubierto por pelos pálidos y cortos (largos en L. evotis) y no se le encontró un parche post-auricular que estuviera conectado por una línea fina de pelos pálidos hasta el pecho como el que presenta L. evotis (Velazco & Cadenillas, 2011).

DiscusiónTOP

Según la base del GBIF.org (2019), existen 11 especímenes depositados en museos de individuos capturados de C. auritus en Honduras desde 1967 y todos están restringidos al norte y este de Honduras: uno (TCWC 23753) en Lancetilla, departamento de Atlántida; siete (TCWC 18832, TCWC 18833, TCWC 18834, TCWC 18835, TCWC 18836, TCWC 18837, TCWC 18838) en La Rosa, departamento de Yoro; tres (TCWC 18839, TCWC 18840, TCWC 18841) en Catacamas, departamento de Olancho. También, el único registro (TTU 84122) de T. bakeri es del Jardín Botánico Lancetilla, departamento de Atlántida. De manera que los registros de C. auritus y T. bakeri en Ciudad Blanca en La Mosquitia hondureña representan el primer registro para el departamento de Gracias a Dios, la quinta localidad conocida para C. auritus y apenas la segunda para T. bakeri en Honduras (Fig. 1).

De L. silvicolum hay un registro no publicado sobre un macho capturado (LSUMZ 9327) en Puerto Lempira, departamento de Gracias a Dios por B.L. Monroe en abril de 1964 (Esselstyn, 2017). Posteriormente, D.C. Carter registró a dos individuos sin sexo determinado (TCWC 18769, TCWC 18770) en abril de 1967 en Catacamas, departamento de Olancho, en el este de Honduras (Prestridge, 2019a). Adicionalmente, R.K. LaVal registró a otro individuo sin sexo determinado (TCWC 18771) en el departamento de Olancho en abril de 1967 (Prestridge, 2019b), y los últimos registros fueron de un macho (TTU 84384) y una hembra (TTU 84122) capturados en julio de 2001 en el Jardín Botánico Lancetilla, en el departamento de Atlántida, en el norte de Honduras por R.D. Bradley et al. (Garner, 2016b, 2016c). Por lo tanto, nuestra captura representa el segundo registro para el departamento de Gracias a Dios y la quinta localidad conocida para Honduras.

La deforestación a causa del incremento de cultivos de plantas no nativas como la palma africana (Elaeis guineensis Jacq., 1763), actividades ilícitas como el acceso no autorizado y la cacería son las mayores amenazas que afectan a la biodiversidad de La Mosquitia hondureña, sumado a eso la ganadería extensiva, responsable del más del 90% de la degradación de los bosques (Ávila-Palma et al., 2019; Turcios-Casco et al., 2020a). Históricamente hay evidencia del tráfico de animales desde La Mosquitia hondureña a Asia antes del año 2000 (McCain, 2001). En estas actividades ilícitas, los cazadores alteran el ambiente en donde esperan a los animales que pasen por los senderos y realizan champas o cabañas cortando la vegetación generalmente de palmeras (Arecaceae) o árboles pequeños, los cuales podrían estar siendo utilizados como refugios por algunas especies de murciélagos. Para ayudar a la conservación de la especies de murciélagos en La Mosquitia hondureña nosotros recomendamos tres actividades primordiales: 1) la continuación y aumento de patrullajes; 2) tener un equipo de científicos y guardabosques que estén monitoreando el área constantemente; 3) así como lo menciona Kalko et al. (2006), el conocimiento de refugios son soporte para los esfuerzos de conservación para la especies, por ejemplo, el número de termiteros usados por L. silvicolum podrían ser la base para declarar el área de conservación de la especie.

Los registros presentados en este documento presentan nueva información sobre la historia natural y distribución para C. auritus, L. silvicolum y T. bakeri, al igual que nuevos registros de distribución en Honduras. La ocurrencia de estas tres especies en La Mosquitia es indicio de que aún existen remanentes de bosques que permanecen en buen estado de conservación o casi intactos. Sin embargo, no se puede determinar el estado de conservación particular de estas especies debido a que los esfuerzos realizados desde sus últimos registros no son suficientes. La Mosquitia hondureña es una de las pocas áreas en Centro América donde todavía existe una alta biodiversidad. Aunque las tres especies sean consideras como de preocupación menor por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) (Barquez et al., 2015, 2016; Solari, 2018), se debe continuar con el monitoreo de estas especies, para determinar las tendencias poblacionales y poder establecer su estado de conservación actual en Honduras.

AgradecimientosTOP

Dedicamos este trabajo a la comunidad Miskitu de Mabita, la cual se dedica a la conservación y protección de los recursos naturales del área; al Instituto Nacional de Conservación y Desarrollo Forestal, Áreas Protegidas y Vida Silvestre (ICF) especialmente a Ángel Matute, Mirna Ramos, y Marlene Arias por su compromiso de continuar los monitoreos biológicos en La Mosquitia hondureña. Agradecemos a Milton Salazar por permitir el uso de sus fotografías en las Fig. 2 y Fig. 3. Al Instituto Nacional de Conservación y Desarrollo Forestal, Áreas Protegidas y Vida Silvestre (ICF) por el permiso de investigación (Resolución DE-MP-020-17); al Instituto Hondureño de Antropología e Historia (IHAH) por su autorización de acceso a Ciudad Blanca; a Conservation Internacional quien financió la evaluación ecológica rápida en el sitio; a Steve Elkins, Trond Larsen y Douglas Preston por su apoyo incondicional durante el estudio; a Eric Van den Berghe, Josué R. Galdamez, John Polisar, Travis W. King, Juan Carlos Martínez y toda la comunidad de Mabita por su asistencia en el campo. A Sergio Guillermo Pérez Consuegra y a un revisor anónimo por mejorar este manuscrito.

Referencias TOP