OBSERVACIONES ECOLÓGICAS, COROLÓGICAS Y TAXONÓMICAS DE HÍDRIDOS DULCEACUÍCOLAS (CNIDARIA, HYDROZOA: HYDRIDAE) EN LA CUENCA DEL DUERO

Javier Morales¹*, Ana I. Negro² & Miguel Lizana¹

¹ Área de Biología Animal. Universidad de Salamanca. E-37007. Salamanca, Spain. iD (JM): https://orcid.org/0000-0002-7063-563X iD (ML): https://orcid.org/0000-0002-4139-8639

² Área de Ecología. Universidad de Salamanca. E-37007. Salamanca, Spain. iD (AN): https://orcid.org/0000-0002-4541-6427

* Autor para correspondencia: mormarja@usal.es

IntroducciónTOP

Distintos taxones del género Hydra Linnaeus, 1758 (Cnidaria; Hydrozoa) han sido ampliamente utilizados tanto para bioensayos de toxicidad, como en estudios de genética, histología y fisiología animal para comprender los procesos de regeneración de tejidos e incluso partes enteras de su cuerpo con simetría radial (Bode, 2003; Khalturin et al., 2008), hasta la total senescencia (Martínez & Bridge, 2012). Sus rápidos ciclos de reproducción en cautividad (asexuales por gemación), su elevada y rápida tasa de regeneración, su plasticidad fenotípica y su facilidad de mantenimiento en laboratorio (Massaro & Rocha 2008) han favorecido su popularización en este tipo de trabajos científicos.

Existen propuestas que utilizan las hidras en test de toxicidad ambiental (metales pesados y amoniaco sobre todo) para animales a través de su acción progresiva sobre los tejidos en concentraciones variables para conseguir efectos deletéreos o deformadores de tejidos, hasta los mortales por desarticulación de la estructura celular de los mismos (Beach & Pascoe, 1998; Kar & Aditya, 2007; Quinn et al., 2012; Mooney et al., 2018). Y por ello se utilizan, junto a un amplio grupo de invertebrados y peces, para establecer las Directrices de Calidad Ambiental para las aguas epicontinentales (CCME, 2010; USEPA, 2013). Asimismo el efecto de la exposición a radiaciones ionizantes que puede favorecer la formación de pies ectópicos en la base de las hidras ha sido estudiado para poder comprender los procesos de regeneración tisular de estas especies (Ghaskadbi et al., 2005; Stepanjants et al., 2006).

Sin embargo son pocos los trabajos en los que se relaciona la presencia de estos cnidarios dulceacuícolas con la tipología de los medios acuáticos y la calidad del agua (Huarachi & González, 2012), más allá del efecto de la temperatura sobre la estrategia reproductora (sexual o gemación asexual) que es inducida por la evolución estacional de los ecosistemas acuáticos (Schroeder & Callaghan, 1982; Kaliszewicz, 2011; Kaliszewicz & Lipinska, 2013; Rosa et al., 2015; Tökölyi et al., 2016).

Es destacable que son un grupo poco estudiado hasta la actualidad y con escasas referencias en España. Baja atención que puede ser debida tanto a la dificultad que entraña su estudio taxonómico (Campbell, 1989; Deserti & Zamponi, 2011, 2012) como por una cierta dificultad en localizar poblaciones. Ya sea por su escasez y baja densidad en los hábitats que ocupan, su pequeño tamaño y aspecto críptico, sus ciclos vitales a veces efímeros a lo largo de las estaciones climáticas, o bien por la dificultad de su localización en aguas profundas de lagos (de Moustier, 1950; Bryden, 1952; Ribi et al., 1985; Nalepa et al., 1987).

Jankowski et al. (2008) incluyen la presencia en la Península Ibérica de 2 especies del género Hydra, de un total de 12-15 especies conocidas a nivel mundial, con 4-6 de distribución paleártica. No se han podido encontrar apenas referencias ecológicas, taxonómicas o corológicas en las aguas epicontinentales ibéricas sobre este grupo (Morales et al., 2017), siendo Margalef (1955) la única referencia anterior que documenta la existencia de hidras en aguas durienses. Por lo tanto, el objetivo principal de este trabajo es comprobar su presencia en aguas de la cuenca del Duero, la caracterización de sus hábitats, sustratos y periodos de gemación; y finalmente la descripción gráfica de 2 taxones poco conocidos.

Material y métodosTOP

Se muestrearon tramos de media montaña de los ríos Tera, incluyendo las orillas del lago de Sanabria, y Negro en el noroeste de Zamora; y del río Carrión en el noreste de Palencia (Fig. 1). Las localizaciones geográficas se presentan en la Tabla 1, así como las principales características fisicoquímicas del agua y los sustratos sobre el que se encontraron las hidras. En aguas del lago de Sanabria se hicieron muestreos trimestrales en 2016 y 2017 para conocer las comunidades epibiontes sobre la vegetación sumergida en el litoral somero (hasta 1,8 m) mediante inspección visual detallada. El material fue recogido y mantenido en vivo para su análisis en laboratorio. Asimismo se recogieron muestras cortadas o arrancadas de vegetales en zonas más profundas (hasta 4 m) como sustrato de posible arraigo de las hidras, que fueron conservadas en etanol 70%. Las medidas batimétricas se hicieron utilizando una ecosonda Hawkeye H22PX desde una zodiac en superficie. En el Negro y Carrión no se hicieron muestreos sistemáticos, aunque sí dirigidos a detectar invertebrados no artrópodos, en el marco de trabajos amplios de caracterización de la biodiversidad acuática. Todos los puntos de muestreo se corresponden con aguas frías y oligotróficas, muy transparentes y de muy escasa mineralización (Tabla 1).

Para denominar los taxones se utiliza la nomenclatura de Fauna Ibérica (Iberfauna, 2008) y GBIF.org (2018). Se determinaron atendiendo a claves dicotómicas, láminas y reseñas taxonómicas de Annandale (1911), Kramp (1935), Lee & Campbell (1979), Campbell (1989), Holstein & Emschermann (1995), Stepanjants et al. (2006), Hemmrich et al. (2007) y Schuchert (2010, 2012).

Algunos animales de taxones poco conocidos fueron mantenidos dentro de acuarios con aireación forzada, con agua y sustrato recogidos en las localidades estudiadas, bajo condiciones de temperatura y luz ambiente exterior. Se mantuvieron durante un breve periodo de tiempo (unas 48 h, excepto el ejemplar comentado en resultados) únicamente con el objetivo de su correcta observación y documentación gráfica; así como poder obtener tejido fresco de tentáculos portadores de células con carácter taxonómico. Pasado este tiempo los ejemplares murieron y se degeneraron sus tejidos, o bien fueron fijados en etanol 70%. Se tomaron las medidas biométricas de partes de tentáculos y columna (Tabla 2) con un estereomicroscopio Nikon-SMZ800 de ocular micrométrico (10x). Las microfotografías del cnidoma se tomaron mediante aplastamientos (squash) en un microscopio invertido Nikon-EclipseTi equipado con software de medidas NIS Elements®Nikon; en cada fotografía se indica la magnificación (Fig. 2 y 4) y se utilizó la técnica de contraste diferencial de interferencia (DIC) para algunas microfotografías del cnidoma. Las medidas de los cuatro tipos de cnidocitos (magnificación x400) se hicieron sobre preparaciones temporales de tejido fresco recién fijado en etanol 70%, y con las cápsulas sin descargar.

ResultadosTOP

Se han recogido datos de la presencia de cuatro taxones (Tabla 1) en aguas de la cuenca del Duero, en tres subcuencas de su vertiente norte. En todos los tramos de muestreo, localizadas en zonas de piedemonte, se localizó un único taxón. Si bien en el lago de Sanabria se encontraron 3 especies, aunque distribuidas en simpatría. En el río Carrión se localizaron dos pequeños grupos de hidra común de pigmentación anaranjada, Hydra vulgaris var. aurantiaca Ehrenberg, 1838 adheridas a bloques de cuarcita sumergidos en una zona de fuerte corriente bajo la presa de Compuerto (Tabla 1). Compuestos por 8 y 12 ejemplares que se encontraban en gemación (Fig. 2). La observación se realizó en septiembre de 2014, y con posterioridad no fueron localizados nuevos ejemplares en los siguientes muestreos del otoño. Los otros tres taxones se localizaron en la subcuenca del Tera, tanto en aguas del lago de Sanabria, como en el tramo medio del río Negro (Tabla 1).

En tramos someros del lago, con amplia cobertura de plantas macrófitas sumergidas y helófitas, se localizaron durante el verano ejemplares de Hydra vulgaris Pallas, 1766 que presentaron la típica coloración ocre-marrón, algo hialina. Se hallaron sobre tallos vivos sumergidos hasta 6 m de profundidad (Tabla 1). Además, en las pozas de salida del río Tera desde el lago se capturó un ejemplar solitario de Hydra (Pelmatohydra) oligactis Pallas, 1766, sobre vegetación y hojarasca en descomposición en el mes de noviembre. Esta misma especie se detectó de nuevo sobre praderas sumergidas de Nitella flexilis (Linnaeus) C. Agardh 1824, en fondos de sustrato arenoso y formando pequeños grupos (Fig. 3A). En el mismo tramo de salida del Tera, zona muy soleada de fondos de gravas y arenas cubierta por milenramas y ranúnculos, se localizó durante el verano Hydra (Chlorohydra) viridissima Pallas, 1766 (Tabla 1). Esta misma especie fue localizada sobre estas mismas plantas en el río Negro, y también en verano; siendo en ambos casos ejemplares completamente verdes (Tabla 2) y teniendo como soporte tallos vivos.

Un ejemplar de H. oligactis se mantuvo durante 7 días en noviembre en acuario a temperatura ambiente, conservando el resto de parámetros del agua (pH y oxígeno disuelto) próximos a los ambientales (Tabla 1). Durante este periodo se pudo documentar gráficamente su movimiento en la cámara de observación al microscopio, así como su comportamiento depredador sobre un gusano oligoqueto Stylodrilus heringianus Claparede, 1862 que formaba parte de la misma comunidad bentónica de la hojarasca (Fig. 3). Esta hidra marrón mostró en cautividad un comportamiento lucífugo acusado, aunque de movimientos vigorosos durante su movilidad.

En la Tabla 2 se presentan las medidas biométricas tomadas sobre ejemplares vivos en reposo, así como de las células de su cnidoma. H. oligactis se corresponde con una especie estilizada y flexible, capaz de extender el cuerpo y los tentáculos 3.05 veces su talla (LC = 12 mm); y con los cnidocitos muy dispersos y poco abundantes entre los nudos de los tentáculos, que completamente extendidos alcanzan 37.2 mm. A la vez la columna está diferenciada en dos mitades, siendo la basal de diámetro casi idéntico al pie y la parte distal que contiene la cavidad gastrovascular más ancha; con una relación DCB/DP = 1.02 y DCM/DP = 1.37. Mientras que H. v. aurantiaca presentó un aspecto mucho más grueso en la columna (LC = 8.9 mm y tentáculos 1,3 veces esta longitud) con un diámetro similar a lo largo DCB/DP = 1.18 y DCM/DP = 1.08. La primera especie presenta un hipostoma de cinco tentáculos (N_V = 1), más ancho que la base del pie (DH/DP = 1.30); y la segunda de ancho muy similar, con seis tentáculos (N_V = 15). Estenoteles e isorhizas holotricas son los cnidocitos más diferentes entre ambas especies comparadas (Tabla 2).

DiscusiónTOP

Nuestros resultados amplían el espectro de especies recogidas por Jankowski et al. (2008) para la zona noroccidental de la Península Ibérica, para la que indica sólo 2 taxones. De esta manera son cuatro los integrantes de la hydridofauna en estos ríos, al igual que indican para la red fluvial de Centroeuropa.

El lago de Sanabria como ecosistema de referencia ecológica del NO ibérico es el punto de mayor riqueza con 3 especies presentes, a lo que puede contribuir el régimen térmico de la masa de agua que permite aguas algo más cálidas en otoño (Morales et al., 2017). Es conocido en lagos de origen glaciar como el de Sanabria la presencia de especies de hidras (de Moustier, 1950; Ribi et al., 1985); incluso en aguas muy profundas, a más de 300 m de la superficie (Nalepa et al., 1987). Nosotros hemos encontrado ejemplares hasta una profundidad de 6,5 m, sobre el nivel de cota máxima, mientras que Ribi et al. (1985) describen la zona eufótica (3-17 m) de los lagos Zürich y Maggiore como la preferida por las hidras.

Por otro lado, se documenta en este trabajo la presencia en la Península Ibérica de la hidra marrón (H. oligactis); una especie de amplia distribución por el hemisferio norte y parte de Australia. Su preferencia por orillas someras con abundante vegetación acuática y raíces sumergidas hace habitual su presencia en aguas no contaminadas; siendo sus hábitats preferidos pozas de arroyos, lagunas y lagos templados. En las orillas del lago de Sanabria se encontraron durante el otoño en remansos muy someros de fondos cubierto por raíces de los árboles de ribera, y hojarasca en descomposición recién caída al agua. En primavera se localizaron sobre praderas sumergidas de Nitella flexilis (Fig. 3A-B); momento en que se detectó gemación. Se localizaron tanto ejemplares aislados como grupos de 3-5 ejemplares; aunque Morpurgo (2017) encuentra grupos de hasta 25 ejemplares en el lago Grande de Monticolo.

Poco se conoce sobre la ecología de las especies del género Hydra en el medio natural ibérico. Las hidras, especialmente en primavera, parece que muestran tendencia a frecuentar las proximidades de briozoos y poríferos (Morpurgo, 2017); como Spongilla lacustris (Linnaeus, 1758), frecuente en nuestros puntos de muestreo. Annandale (1911) señala que posiblemente se debe al refugio que les proporcionan.

Las hidras deben tener un papel importante como predadores en las comunidades bentónicas, aun por estudiar; y parecen tener pocos enemigos naturales. Annandale (1911) describe en ejemplares de H. vulgaris cautivos en estanques su predación habitual por larvas de mosquitos. Además recoge el ataque sobre H. vulgaris “rubra” en lagos escoceses del gusano platelminto Microstomum lineare Örsted, 1843. En su papel como predadores en las comunidades bentónicas Schwartz et al. (1983) señalan a los crustáceos del plancton como sus presas principales, así como a los gusanos oligoquetos. Deserti et al. (2017) recogen la presencia de un amplio espectro de micro-invertebrados, hongos y microalgas en la cavidad gastrovascular de H. vulgaris. El ataque de H. oligactis sobre un oligoqueto se muestra en la Fig. 3.

Los tramos del Tera y Negro donde se han localizado las hidras son habitados en sintopía por comunidades de otras especies bentónicas consideradas como indicadores de buen estado ecológico para los ecosistemas de aguas frías, ácidas, oligotróficas y oligosaprobias (Tachet et al., 2000). Como es el caso de Margaritifera margaritifera (Linnaeus, 1758), Spongilla lacustris y Heteromeyenia baileyi (Bowerbank, 1863) o las algas rojas Lemanea fluviatilis (L.) C. Agardh y Volatus carrionii I.S. Chapuis & Vis, 2017; presentes en ambos cauces zamoranos (Chapuis et al., 2017; Morales et al., 2017). Por otro lado las poblaciones de H. vulgaris del río Carrión están sometidas a un régimen térmico inverso debido a su localización aguas debajo del pantano de Compuerto, que libera abundante caudal del hipolimnion durante el verano lo cual impide alcanzar la temperatura habitual de los ríos en esta estación e imposibilita en gran medida la reproducción de otros invertebrados (Flechoso et al., en prensa).

En este sentido Mooney et al. (2018) comprueban como las conclusiones de los bioensayos con H. viridissima en la relación pH/toxicidad del amonio, para el establecimiento de las directrices de calidad (USEPA, 2013) deben revisarse. Ya que en realidad la sensibilidad de esta especie a la presencia de amonio libre, en ambientes reductores de pH elevado, depende del grado de mineralización del agua, y no sólo del efecto combinado de la toxicidad y la temperatura. De manera que podría aguantar un nivel de toxicidad crónica del amonio mayor de lo esperado en aguas ácidas.

Otra característica que ha atraído a los científicos sobre este grupo de cnidarios es su plasticidad fenotípica como respuesta a los cambios ambientales y la toxicidad (Huarachi & González, 2012). En este sentido Deserti et al. (2010) encuentran cnidomas diferentes para H. vulgaris en lagunas próximas pero con diferentes calidades ambientales. En los ejemplares del Tera se encontraron únicamente isorhizas holotricas del Tipo II , es decir con forma de semilla; y no la forma de paramecio o zapatilla del Tipo I, que los autores relacionan con aguas menos transparentes y algo eutróficas.

Mediante secuenciación de ADN mitocondrial y nuclear Martínez et al. (2010) definen cuatro grupos de especies distribuidas por todo el Planeta, en especial las hidras verdes y las hidras marrón-gris del grupo “vulgaris” que son cosmopolitas. Siendo de ámbito reducido al hemisferio holártico las hidras grises de los grupos “oligactis” y “braueri”; que incluye a H. circumcincta, presente en España pero que no ha sido localizada en la cuenca del Duero. Schwentner & Bosch (2015) concluyen que esta distribución podría haber sido muy alterada por transporte antrópico hacia el hemisferio sur, si bien dada su larga historia evolutiva son también capaces de dispersarse a grandes distancias. En muchos casos la plasticidad genotípica produce variaciones morfológicas, incluidos corotipos desarrollados en ámbitos geográficos particulares, que dificultan su clasificación taxonómica por lo que es necesario profundizar en el conocimiento de este grupo y completar la información corológica en la Península Ibérica.

AgradecimientosTOP

Los trabajos se desarrollaron parcialmente dentro del proyecto de investigación Caracterización de la biodiversidad en Velilla del Río Carrión (2013-14), financiado por la Cátedra Iberdrola de la Universidad de Salamanca, y también al Programa de Seguimiento Limnológico Bianual Intensivo del Lago de Sanabria (2016-17) financiado por Confederación Hidrográfica del Duero. Se tuvieron en cuenta las anotaciones de dos revisores para mejorar el manuscrito original.

ReferenciasTOP