DIVERSIDAD DE ARAÑAS (ARANEAE, ARANEOMORPHAE) EN LA SELVA DE MONTAÑA: UN CASO DE ESTUDIO EN LAS YUNGAS ARGENTINAS

Gonzalo D. Rubio

Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Instituto de Biología Subtropical, Universidad Nacional de Misiones (IBS, UNaM), Puerto Iguazú, Misiones, Argentina. E-mail: grubio@conicet.gov.ar

IntroducciónTOP

Las araneomorfas (Araneae, Araneomorphae) han ganado una amplia aceptación en los estudios ecológicos como indicadores de unidades ambientales (Clausen, 1986; Maelfert et al., 1990). Se trata de un grupo faunístico ampliamente distribuido en todos los ecosistemas terrestres, presente incluso en ambientes dulceacuícolas (Turnbull, 1973). Las arañas son particularmente diversas en las selvas tropicales y subtropicales, donde se entiende que existen en mayor proporción, estimada en 170000 especies, y se considera que alrededor del 80% de la araneofauna que allí se alberga es desconocida (Coddington & Levi, 1991). Las arañas de vegetación son ubicuas y fáciles de colectar, destacando aquéllas que pertenecen a las familias constructoras de telas, debido a que presentan una condición de semi-sesilidad (Oliver & Beattie, 1993; Wise, 1993). En este grupo encontramos familias como Anapidae, Araneidae, Deinopidae, Linyphiidae, Mysmenidae, Pholcidae, Symphytognathidae, Theridiidae, Theridiosomatidae, Tetragnathidae y Uloboridae (Dippenaar-Schoeman & Jocque, 1997; Uetz et al., 1999). Asimismo, se caracterizan por una alta diversidad taxonómica dentro de un hábitat mostrando respuestas específicas ante los cambios ambientales (Coddington et al., 1996). Por ello, conocer de qué manera la composición paisajística regional y sus estructuras locales afectan la distribución y los niveles de diversidad de las arañas, puede revelar rasgos importantes del paisaje e identificar aspectos biogeográficos de los ecosistemas (Pinkus-Rendón et al., 2006).

El grado de conocimiento de las arañas en Sudamérica desde el punto de vista faunístico es aceptable y ha revelado niveles altos de diversidad (número de especies y de familias) en áreas subtropicales de Argentina y sur de Brasil, como también de sectores de Buenos Aires y Uruguay (Pérez-Miles et al., 1999; Rodrigues, 2005; Nogueira et al., 2006; Avalos et al., 2007, 2009, 2013; Bonaldo et al., 2007; Podgaiski et al., 2007; Rubio et al., 2008; Rubio & Moreno, 2010; Grismado et al., 2011; Baldissera et al., 2012; Rubio, 2014). Los estudios sobre arañas exclusivamente en Argentina se enfocaron, en su mayoría, en aspectos taxonómicos y sistemáticos de algunas familias; siendo los trabajos de diversidad principalmente orientados en agroecosistemas con distintos manejos (Liljesthröm et al., 2002; Beltramo et al., 2006; Armendano & González, 2010; Avalos et al., 2013), muy pocos en áreas naturales protegidas (Rubio et al., 2008; Rubio & Moreno, 2010) o en ambientes degradados (Avalos et al., 2007). Aún hay mucho por conocer sobre la fauna nativa de arañas en Argentina, y en especial en áreas con un valor agregado (como las yungas) debido a la diversidad ambiental y biológica y al incremento de la pérdida de muchos de sus hábitats.

Sobre la vertiente oriental de las cadenas montañosas de los Andes se extiende el sistema de los bosques nublados y selvas de montaña, llamados globalmente como bosques andinos yungueños (Brown et al., 2006). El límite sur de la distribución de estos bosques se encuentra en el noroeste de la Argentina y el sur de Bolivia, conocidos localmente como selva tucumano-boliviana, selva tucumano-oranense, o simplemente yungas (Brown et al., 2006); para otros autores también conocidas como yungas surandinas (Olson et al., 2001). Las yungas argentinas cuentan con un alto valor de biodiversidad, en el país sólo comparable con la selva misionera, y un elevado grado de endemismo en general (Bertonatti & Corcuera, 2000). Esta ecorregión se extiende por más de 4000 km sobre las vertientes orientales de cadenas andinas y subandinas y se muestra en su extremo austral (en el noroeste argentino–NOA) fragmentada y discontinua (Fig. 1). Y a diferencia de lo que ocurre más al norte, donde limita hacia el E con ecorregiones húmedas, en el NOA discurre a modo de corredor entre formaciones xéricas (Chaco Serrano y Puna-prepuna) (Acosta, 2002). En estas selvas de montaña la vegetación predominante varía de acuerdo al gradiente altitudinal y genera la coexistencia de especies de diferentes orígenes biogeográficos a lo largo del gradiente. De este modo, la vegetación de las yungas se organiza en pisos o franjas de características fisonómico-florísticas bien diferenciables: selva pedemontana, selva montana y bosque montano (Brown et al., 2002). Estructuralmente, la selva montana posee estratos más densos y con mayor organización física de la vegetación (lianas, epífitas, musgos, sotobosque más denso, estrato arbóreo, etc.) (LIEY & FVSA, 2000). En la provincia de Salta el chaco muestra una ingresión en el Valle de Lerma, provocando la fragmentación de las yungas en parches y creando una compleja interfaz, con marcados contrastes en cortas distancias. Algunos autores sostienen que en la porción central de la provincia, existe un área de conectividad y de representatividad de las yungas, la cual es área prioritaria para conservar (Brown & Malizia, 2004).

Hasta el presente, la unidad biogeográfica de las Yungas ha sido caracterizada mayormente por sus componentes florísticos; que permiten identificarla como una unidad definida (Cabrera & Willink, 1973). La presencia de otros grupos taxonómicos para caracterizar a las yungas como una región natural, ha sido documentada mediante algunas menciones implícitas y esporádicas de especies de artrópodos (Cuezzo et al., 2007). Por su parte, otros autores defienden la entidad propia de las yungas en base a su composición y diversidad faunística: Acosta (2002) obtiene que los opiliones de las yungas conforman un grupo muy bien caracterizado y de alta diversidad; Morrone (2006) compila una lista de taxones aparentemente endémicos que incluye cuatro especies de insectos; Navarro et al. (2009) reconocen 29 especies de insectos propios de las yungas a partir de un método cuantitativo de identificación de áreas endémicas. De este modo, en la yungas argentinas diversos grupos de artrópodos, excluyendo las arañas, han recibido atención en las últimas décadas, pero indudablemente muchas especies restan de ser encontradas y nuevos taxa descubiertos. Estas selvas de montaña están mayoritariamente aisladas de ecosistemas similares por terrenos empinados y tierras bajas intermedias con contrastes ambientales; son áreas muy importantes por su gran riqueza y altos niveles de endemismo (Bertonatti & Corcuera, 2000; Brown et al., 2006; Cuezzo et al., 2007).

La medición y análisis de la distribución de la biodiversidad implica una tarea difícil, ya que hay varias causas (ecológicas, históricas, etc.) que pueden explicar diferentes aspectos de la diversidad (riqueza de especies, dominancia, rareza) a diferentes escalas espaciales (parches, hábitat, paisajes, ecosistemas, regiones biogeográficas), en diferentes extensiones geográficas (local, regional, global) y en diferentes grupos de organismos (especies, comunidades, taxones de alto rango) (Humphries et al., 1995). El enfoque de este trabajo se define por la ecología de comunidades de arañas, a partir de datos cuali-cuantitativos derivados de muestreos sistematizados en el área central de las yungas salteñas. De esta manera, se intenta reunir conocimiento sobre las arañas de vegetación de yungas con aplicabilidad en estudios ecológicos acerca de las relaciones funcionales entre especies y ambientes (Guisan & Zimmermann, 2000; Austin, 2002).

Los objetivos de esta contribución son: i) describir la estructura básica de las comunidades de arañas de vegetación en los diferentes ambientes estudiados, en términos de abundancia y riqueza de especies, y comparando índices de diversidad α, de reemplazo y otras medidas de β-diversidad; ii) identificar si los cambios de ambientes de la selva de yungas afectan la diversidad y agrupamiento de arañas del follaje; y iii) analizar variaciones temporales de las comunidades de arañas a lo largo de un año y posibles afinidades de las especies y familias por los diferentes ambientes de las selvas de yungas. Cómo hipótesis se proponen: a) las especies de arañas no se distribuyen de manera homogénea a lo largo de los diferentes ambientes/sectores de las selvas de yungas, mostrando grados de afinidad con algunos de ellos; y b) las estructuras de las comunidades de arañas en los distintos sitios y/o regiones de yungas son diferentes, pero sitios próximos y/o similares en estructura de la vegetación muestran una diversidad y agrupamiento de arañas semejantes.

Material y métodosTOP

ÁREA DE ESTUDIO: Tradicionalmente las áreas que han sido ubicadas dentro de las selvas de montañas o yungas en Argentina son denominadas como “yungas sensu stricto”, se organizan en franjas o pisos de vegetación según sus características fisonómicas florísticas: selva pedemontana, selva montana y bosque montano (Brown et al., 2002, 2006). Dichas yungas sensu stricto se caracterizan por un fuerte gradiente altitudinal que tiene por correspondencia un importante gradiente climático, topográfico, edáfico y en la composición específica de la vegetación (Brown et al., 2006). A estas selvas deben sumarse las yungas en transición, relativamente más secas, generalmente más simples en estructura y menos diversas, que comúnmente aparecen formando ecotonos con ambientes del chaco serrano (Brown et al., 2006). Otra de las áreas transicionales o marginales de las yungas, más secas, con aptitud agrícola elevada, es el área de conectividad entre los sectores centro y sur de las yungas; este sistema es una de las áreas ecotonales que permiten la conectividad entre los distintos sectores de selvas húmedas (Brown et al., 2002).

Las descripciones generales de cada uno de los estratos/ambientes que representan el área de estudio se detallan a continuación. 1) Selva pedemontana (SP): Ocupa los sectores entre los 400 y 700 m de elevación en el piedemonte y las serranías de escasa altitud. La flora se halla empobrecida por la presión antrópica (Chebez, 2005). 2) Selva montana (SM): Ocupa las laderas de las montañas entre los 700 y los 1500 m de elevación y representa la franja altitudinal de máximas precipitaciones pluviales (más de 2000 mm anuales). En general, es un bosque con predominio de especies perennifolias y con una estacionalidad hídrica menos marcada que la selva pedemontana. La flora es exuberante, destacándose los helechos, musgos, líquenes y epífitas. 3) Bosque montano (BM): Representa el piso ecológico de los “bosques nublados” propiamente dichos (entre los 1500 y 3000 m de elevación) y muestra el paisaje con mayor heterogeneidad estructural dada por distintos estadíos sucesionales (Chebez, 2005). Las especies vegetales comunes son de distribución andina, de origen austral (gondwánico) y boreal (holártico). 4) Yungas en transición (YT): En las yungas argentinas se observa un ecotono entre la selva pedemontana y la vegetación chaqueña, la cual está sufriendo una paulatina invasión de elementos de yungas. Además de las especies típicas de la vegetación chaqueña, en este ambiente se pueden encontrar especies características de las áreas bajas de las yungas. 5) Área de conectividad centro-sur (Cc-s): Corresponde a una de las áreas que por su ubicación estratégica son de potencial interés para la conservación de las yungas (Brown et al., 2002). Esta área comprende la cuenca de los ríos Juramento y Piedras, con sectores de bosque chaqueño serrano, y actúa como conector entre los sectores central y sur de las yungas en sentido estricto (Cc-s en Fig. 1). 6) Chaco Serrano (ChS): En general el bosque serrano está dominado por gran cantidad de cactáceas y leguminosas espinosas especialmente en el norte (Brown et al., 2006). En suelos modificados abundan los pastos, que alcanzan más de tres metros de altura (Chebez, 2005). El fuego, natural o provocado, y los cultivos son importantes factores que actúan como modeladores del paisaje. En muchos casos se eliminan áreas boscosas con fines agrícolas.

TOMA DE MUESTRAS: Se realizaron muestreos sistematizados (cuali-cuantitativos), en la porción central de la provincia de Salta (Fig. 1), que abarcan unos 6300 km² donde están representados los diferentes ambientes de las yungas (triángulos en Fig. 1). Asimismo, y con fines comparativos, se incorporó el ChS dentro del universo de estudio; se dispuso de muestreos sistematizados en diferentes sitios de esta ecorregión, los cuales fueron usados como valores de contraste en distintos análisis y resultados (cuadrados en Fig. 1). Para unificar terminología, los distintos estratos o pisos altitudinales (SP, SM, BM, YT) y otros ambientes muestreados (Cc-s, ChS) son considerados con el término de “ambientes”. En cada localidad se seleccionaron sitios que estuvieran separados entre sí por no menos de 1 km. Así fueron muestreados 26 sitios, 3 de ChS y 23 de yungas que representan diferentes situaciones orográficas y condiciones ambientales de la ecorregión dentro del área en estudio. En cada uno de los sitios seleccionados se realizaron muestreos estacionales durante un año (abril 2006-marzo 2007) de la siguiente manera: 10 muestras con G-Vac (garden-vaccum) sobre vegetación, con el propósito de lograr la mayor representatividad de los grupos de arañas desde el suelo hasta una altura de 2.5 m, aproximadamente. Las muestras de G-Vac fueron tomadas con un aspirador Sthil^® con tubo de 1.10 m de longitud y 12 cm de diámetro (caudal 710 m³/h), y cada muestra fue la succión de la vegetación en un área de un metro cuadrado por el término de un minuto. De esta manera 1040 muestras representaron la totalidad del muestreo. El material colectado fue colocado en bolsas de polietileno con alcohol etílico al 70%, debidamente rotulado, y las muestras fueron consideradas como independientes y trasladadas al laboratorio para su procesado (limpieza, separación de arañas de otros artrópodos y acondicionamiento y fijación en alcohol 80%). Los especímenes testigo (“voucher”) están depositados en la Colección de Arácnidos del Instituto de Biología Subtropical (IBSI-Ara, G. Rubio).

BASE DE DATOS: Del material araneológico recolectado se consideraron tanto adultos como juveniles. En este último caso su inclusión y asignación a nivel genérico o morfo-específico fue dependiente del grado de madurez de los especímenes y de la capacidad de resolución por comparación morfológica directa con los adultos (ver consideraciones más adelante); su inclusión fue considerada siguiendo los criterios de Jiménez-Valverde & Lobo (2007) para obtener estimaciones reales de diversidad y riqueza de especies. De esta manera, el material fue discriminado en una primera instancia en especies (= “morfoespecies” cuando no fueron posibles de determinar) utilizando una base de datos de fotografías digitalizadas con los caracteres distintivos, generada con el programa TAXIS 3.5 (Meyke, 1999-2004). A lo largo del trabajo se hace referencia a cada morfoespecie con la abreviación “msp” seguida de un número (no necesariamente correlativo) que corresponde al ingreso en la base de datos, ejemplo: Any_msp36 en los casos que sólo se identificó la familia (colocando las tres primeras letras correspondientes, Any → Anyphaenidae), y Sanogasta_msp190 cuando se identificó a nivel genérico.

CONSIDERACIONES SOBRE EL USO DE JUVENILES: Si bien la primera dificultad al trabajar con arañas radica en el dimorfismo sexual, el punto más crítico está en la inclusión de los juveniles en los análisis, lo cual ha traído algunos debates en congresos (Labarque et al., 2010; Ramírez et al., 2010). El uso de juveniles reduce la pérdida de información en muchos análisis de diversidad (Jiménez-Valverde & Lobo, 2007) y, de acuerdo a un criterio personal basado en la experiencia del autor, se va corrigiendo y ganando precisión conforme avanza el procesado de muestras y separación de arañas. Asimismo, en un monitoreo anual, existe un gradiente de madurez en las arañas juveniles que permite una selección objetiva de especie-ejemplares a partir del cotejo entre juveniles y con los adultos según caracteres morfológicos, patrones de coloración y frecuencias cualitativas compartidas. Esto es ecuánime siempre que sea realizado por personas con conocimientos y experiencia dentro del rango taxonómico (e.g. Orden Araneae) del grupo en estudio. El principal inconveniente que radica en el uso de juveniles es que el procesado de material requiere el triple de tiempo hasta que se ajusta la base de datos.

ANÁLISIS DE DATOS: La riqueza de especies es una medida natural y simple para describir la comunidad y la diversidad regional (Magurran, 2004). Se generaron curvas de rarefacción, con error estándar, basadas en el número de individuos con el programa EstimateS 8 (Colwell, 2006) para comparar las diversidades entre los distintos ambientes. Con el mismo programa se calculó la riqueza potencial de especies por medio de ocho estimadores no paramétricos (nómina en Tabla 1) en cada uno de los ambientes. Estos valores fueron considerados en términos de promedio (X) y mediana (M_e) y fueron comparados para analizar cuán completo (completitud) es el inventario realizado, ya que en todo inventario hay especies no registradas (Chao et al., 2000). Para describir la estructura de las comunidades en términos de abundancia proporcional de cada especie se obtuvieron modelos matemáticos (diagrama rango-abundancia) con el programa Species Diversity & Richness 3.02. El ajuste de los datos empíricos a la distribución subyacente a cada modelo se obtuvo mediante pruebas de bondad de ajuste x² (Magurran, 2004). Los distintos modelos difieren en cuanto a las interpretaciones biológicas y estadísticas que asumen de los datos (Krebs, 1989; Moreno, 2001; Magurran, 2004). Se calcularon índices de diversidad, riqueza, equitabilidad y dominancia usando los programas Past 1.18 (Hammer et al., 2003) y BioDiversity Pro 2.0 (McAleece, 1999) para cada comunidad comparando entre ambientes; los intervalos de confianza fueron obtenidos por procedimientos de “bootstraping” permitiendo comparaciones estadísticas. Se usó el índice de complementariedad (Colwell & Coddington, 1994) y los coeficientes e índices de similitud Jaccard, Sorensen, Morisita y Bray-Curtis (Magurran, 2004) para comparar la composición taxonómica de las comunidades de arañas. El grado de asociación o similitud entre sitios, ambientes y comunidades se analizó en base a los individuos utilizando las técnicas ecológicas de multivariados de ordenamiento Escalado Multidimencional no Métrico (NMDS) y Análisis de Correspondencia Detendenciado (DCA), y de clasificación con Análisis de Clúster en base a los índices de similitud mencionados anteriormente (Jongman et al., 1995). Estos análisis fueron construidos con el programa Past 1.18.

ResultadosTOP

INVENTARIO DE ESPECIES Y COMPOSICIÓN: Se obtuvieron 6412 arañas en las yungas, que representaron 188 especies de 34 familias (Tabla 1). Theridiidae (n=1087), Anyphaenidae (n=812), Linyphiidae (n=757), Tetrag-nathidae (n=723) y Araneidae (n=536) fueron dominantes y representaron el 61.06% (3915/6412) de la abundancia total en las yungas. Las familias con mayor riqueza fueron Araneidae (S=34), Theridiidae (S=31), Salticidae (S=21), Anyphaenidae (S=14) y Thomisidae (S=12) que representaron el 59.57% (112/188) de la riqueza total. Las especies dominantes fueron Chibchea salta Huber, 2000 (Pholcidae [abundancia relativa 8.09%]), Dubiaranea msp111 (Linyphiidae [6.56%]), Mysmena msp110 (Mysmenidae [6.39%]), cf. Temnidia msp131 (Anyphaenidae [5.69%]), cf. Misumenops msp27 (Thomisidae [4.54%]), Leucauge cf. venusta (Tetragnathidae [4.47%]), cf. Chrisometa msp187 (Tetragnathidae [4.46%]) y Dubiaranea difficilis (Mello-Leitão, 1944) (Linyphiidae [4.07%]).

En el ChS se colectó un total de 1162 arañas que representan 79 especies y 18 familias. Anyphaenidae, Araneidae, Philodromidae, Thomisidae y Theridiidae fueron dominantes; mientras que las familias con mayor riqueza fueron Araneidae, Anyphaenidae, Salticidae, Theridiidae y Oxyopidae. Se obtuvieron 15 especies exclusivas de este ambiente. Las especies dominantes fueron cf. Temnidia msp131, Paracleocnemis msp75 (Philodromidae), Metazygia viriosa (Keyserling, 1892) (Araneidae), cf. Misumenops msp27, Parawixia bistriata (Rengger, 1836) (Araneidae), Oxyopes msp11 (Oxyopidae), Araneus msp69 y Ocrepeira msp199 (Araneidae). La nómina completa de especies/morfoespecies se muestra en el Apéndice 1.

En yungas el esfuerzo de muestreo representó una proporción individuos:especies de 34.11:1. Por ambiente, en SP fue de 8.99:1, en SM 25.2:1, en BM 20.81:1, en Cc-s 5.7:1 y en YT 12.05:1. En el ChS la proporción fue de 14.71:1. De la estimación de riqueza y completitud de inventarios (proporción de riqueza esperada representada por la riqueza observada), surgieron los siguientes valores (Tabla 1; Fig. 2): en Cc-s el rango de riqueza estimada (Sest) fue de 83.3-102.3 especies con una completitud (en base a la riqueza estimada promedio) del 72.04% en la riqueza observada (Sobs), en YT se estimó 121.9-153.8 especies (80.6%), en SP 112.9-161.4 (70.23%), en SM 83-103.9 (86.85%) y en BM 88.3-153.4 (71.81%). Por su parte, en el ChS se estimó un rango de 87.1-126.6 especies, con una completitud del inventario de 72.64%. El inventario más completo correspondió a la SM, mientras que en Cc-s, SP y BM se estimaron las comunidades de arañas que albergarían potencialmente más especies respecto de la riqueza observada. Para la totalidad de las yungas, la proporción de especies observadas:estimadas (X de especies estimadas) sugiere que se esperarían de ser colectadas al menos un 10% de especies más en el área de muestreo. La cantidad más alta de “singletons” (especies representadas por un solo individuo) se registró en SP (n=35) y de “doubletons” (especies representadas por dos individuos) en YT y Cc-s (19 y 18 respectivamente). La completitud para toda el área estudiada de yungas fue superior al 90%, siendo en el ChS más baja y con alto número de singletons y doubletons (Tabla 1).

DIVERSIDAD α Y ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES: La distribución de las comunidades de arañas se ajusta a los modelos log-normal y serie logarítmica. Los ajustes son estadísticamente significativos (x²=2.36-5.01, p>0.05), con excepción en el ChS para la serie logarítmica (x²=12.96, p=0.047) en cuya comunidad aumentan los niveles de dominancia (Tabla 1).

En términos de riqueza específica, las curvas de rarefacción mostraron diferencias entre comunidades (Fig. 3). Del esfuerzo de muestreo estandarizado al 1° nivel de corte (incluyendo la comunidad menos abundante; n=399) se observó que YT, SP y Cc-s (S=72.7, 72.5, 70 respectivamente) fueron consistentemente más ricas que BM, SM y ChS (S=52.6, 52.5, 51.4). Estas diferencias se mantuvieron al excluir la comunidad menos abundante (Cc-s) y dejando en su lugar a SP con una ganancia de información a partir de los 881 individuos (al 2° nivel de corte): S=98 en SP y 96.5 en YT; S=71.3, 69.6, 66.9 en ChS, BM y SM. Los solapamientos de las curvas de SP con YT y de ChS, BM y SM entre sí indicaron las diferencias significativas de riqueza consistentes entre estos dos grupos de ambientes (Fig. 3).

Los ambientes SP y YT fueron los más diversos (índices de Shannon y Margalef en Tabla 1; Bootstrap p<0.05); en segundo lugar siguieron SM, Cc-s y BM, a su vez significativamente más diversos que el ChS (Bootstrap p<0.05). La mayor equitabilidad se obtuvo en SP significativamente diferente al ChS y BM (Bootstrap p<0.05). Los ambientes Cc-s y YT también presentaron alta equitabilidad superando consistentemente al ChS (Tabla 1). La mayor dominancia se obtuvo en el ChS (índice de Berger-Parker), mostrando diferencias significativas con la mayoría de los ambientes (Bootstrap p<0.05); asimismo, entre los ambientes propios de yungas se observó al Cc-s con un índice de dominancia consistentemente mayor (Bootstrap p<0.05). Los niveles de diversidad (H´) no presentaron correlación significativa con las distintas altitudes en que se encontraron los ambientes (r=-0.037).

VARIACIONES A LO LARGO DEL AÑO: La mayor cantidad de arañas en las yungas se obtuvo en otoño (n=2030), seguido por el verano (n=1965), invierno (n=1262) y primavera (n=1155). En verano se obtuvo la mayor riqueza (S=146). En otoño y primavera se capturaron 120 y 115 especies, respectivamente, y en invierno se observó la menor riqueza (S=97).

La familia Theridiidae fue dominante en otoño y primavera (22.4%; 16.8%), seguida por Pholcidae y Anyphaenidae para estas estaciones climáticas (16.1%; 16.4%). Linyphidae fue más abundante en invierno (25.7%), sin estar entre las ocho familias dominantes del verano, donde Anyphaenidae y Tetragnathidae fueron superiores (15.8%; 14.3%). Al considerar las especies con más de 20 individuos, se observaron variaciones de abundancia con relación a la época del año. Chibchea salta, Mysmena msp110, Anelosimus msp118, Mangora cochuna Levi, 2007, Josa msp126, las Theridiidae msp52 y msp161, cf. Maro msp108 y Lobizon ojangureni Piacentini & Grismado, 2009 mostraron altas abundancias en otoño, duplicándose con respecto a las demás estaciones; no obstante, en el caso de Anelosimus msp118 su abundancia en otoño estuvo asociada a una alta desviación estándar. Las especies de Dubiaranea (D. msp111, D. difficilis) y Leucauge cf. venusta tuvieron más individuos en invierno. Sanogasta msp190, cf. Chrysometa msp187, Paracleocnemis msp75, Tet_msp57 y Ocrepeira msp43 aumentaron su abundancia en verano. Algunas especies de Araneidae mostraron mayor abundancia en primavera (e.g. Ara_msp230, Araneus msp69 y Metazygia viriosa). Sin embargo, las abundancias de algunas especies se mantuvieron constante a lo largo del año, e.g.: cf. Misumenops msp27, Tmarus estyliferus Mello-Leitão, 1929 y Lyssomanes msp18.

VARIACIONES POR AMBIENTES DE YUNGAS: Tetragnathidae fue dominante en BM (19%), en SM y SP Theridiidae se registró con más individuos (20.7%; 26.8%). Thomisidae fue dominante en YT (22.3%) y Anyphaenidae en YT y ChS (24%; 29.6%). Pocas especies se mantuvieron con niveles de abundancia homogéneos para todos los ambientes de yungas: cf. Temnidia msp131, Araneus msp69, Metazygia viriosa y Leucauge cf. venusta. Se observó que las diferencias relevantes en cuanto al número de individuos por especie están más asociadas a grupos de ambientes que a ambientes propios (ver agrupamiento de ambientes–diversidad β). A los pisos de menor altitud de las yungas están asociadas especies de las familias Dictynidae, Oxyopidae, Philodromidae, Uloboridae y Thomisidae (en esta última principalmente del género Tmarus), algunas Anyphaenidae (msp36, msp145 y Sanogasta msp190), Ara_msp135, Mecynogea msp165 y Aglaoctenus msp205.

Linyphiidae, Pholcidae, Mysmenidae, Lycosidae, Hahniidae y Symphytognathidae se asociaron a los ambientes de mayor altitud (SM y BM); a estos ambientes se coligaron las especies Mangora cochuna, Micrathena shealsi Chickering, 1960, Josa msp126, Tasata msp112, ambas especies de Dubiaranea, Lobizon ojangureni, Mysmena msp110, Trogloneta msp146, Chibchea salta, cf. Chrysometa msp187, Spintharus msp210 y Theridiosoma msp140 entre otras. También se observaron otras especies (abundancias n>30) asociadas preferentemente a sólo uno de los ambientes: Nephila clavipes (Linnaeus, 1767) en YT (94.1%), Lyssomanes msp18 en SP (100%) y The_msp161 en Cc-s (98%).

Lo antedicho es más completo e integralmente visualizado en las Figs. 4 y 5 (análisis de DCA). La fauna de arañas presentó patrones de asociación hacia los distintos ambientes según su composición específica (Fig. 4) o de rango familiar (Fig. 5); además los análisis reflejaron el agrupamiento de los ambientes según su composición araneo-faunística. En ambos ordenamientos gráficos (Figs. 4 y 5) el primer eje separó claramente los ambientes, y sus taxones asociados, según un gradiente altitudinal inversamente proporcional al valor de dicho eje 1. En la Fig. 4 el eje 1 tuvo un eigenvalor de 0.735 y el eje 2 de 0.227, explicando ambos ejes el 85.64% de la variación en los datos; en la Fig. 5, el eje 1 tuvo un eigenvalor de 0.426 y el eje 2 de 0.034, ambos ejes explican el 94.21% de la variación.

DIVERSIDAD β, RECAMBIO Y COMPLEMENTARIEDAD: Las comunidades de arañas de BM y SM presentaron la mayor similitud (>50% para los tres índices y coeficientes usados–Tabla 2), dichos ambientes compartieron la mayor cantidad de especies al igual que SP con YT (61 especies c/u), por lo cual sus índices de complementariedad fueron bajos (0.42; 0.58 respectivamente). Entre los demás ambientes la complementariedad superó el 60%. La menor cantidad de especies compartidas fue observada en BM con ChS, y SM con ChS (21 y 23 especies). Los valores de complementariedad y similitud revelaron en la región una alta diversidad β (e.g. complementariedad ~0.69, considerando que 1 es indicativo de que las comunidades son completamente diferentes).

A partir de los 26 sitios de muestreo (23 de yungas +3 del ChS) se obtuvieron dos grupos principales bien definidos de acuerdo con la similitud cuali-cuantitativa de los agrupamientos de arañas (Fig. 6). El Grupo 1 (similitud Bray-Curtis =0.45) presenta mayor concentración y está constituido por 12 sitios que corresponden a SM+BM, sin formar una clara sub-agrupación que separe a estos dos ambientes; no obstante, presenta un débil apartamiento de dos sub-grupos si consideramos las zonas de La Caldera (LC) y San Lorenzo (SL) (Fig. 1). El Grupo 2 (similitud =0.28) tiene menor robustez y mayor dispersión de datos, permitiendo las siguientes sub-agrupaciones (Fig. 6): G_A (similitud =0.39) correspondiente a SP, separado de G_B (0.29) que incluye el subgrupo G_B1 (0.46) con los ambientes del ChS, y G_B2 (0.35) con los ambientes YT y Cc-s, a su vez bien definidos como grupos separados (Fig. 6).

Discusión y conclusionesTOP

Este es el primer estudio de Argentina que se focaliza en la diversidad de arañas (Araneae) y su distribución en los diferentes estratos de la Ecorregión de las Yungas. La riqueza global observada en este estudio fue de 188 especies y 34 familias en los ambientes que representaron las yungas, lo cual sumado a las especies obtenidas en el Chaco Serrano, resultan en una base de datos conteniendo 203 especies y 35 familias. Si bien las técnicas de colectas de arañas son variadas, los niveles de riqueza observados en las selvas de yungas resultaron equivalentes a los observados en otros estudios en otras áreas subtropicales de Argentina y sur de Brasil, como también áreas de Buenos Aires y Uruguay (Pérez-Miles et al., 1999; Rodrigues, 2005; Nogueira et al., 2006; Avalos et al., 2007, 2009, 2013; Bonaldo et al., 2007; Podgaiski et al., 2007; Rubio et al., 2008; Rubio & Moreno, 2010; Grismado et al., 2011; Baldissera et al., 2012). Asimismo, la riqueza específica obtenida en esta investigación no difiere a las observadas en otros estudios realizados en selvas tropicales amazónicas (Höfer, 1990; Raizer et al., 2005; Machado Pinto-Leite et al., 2008; Ricetti & Bonaldo, 2008; Bonaldo & Dias, 2010; Carvalho & Avelino, 2010). Aunque en un marco menos comparable, en Argentina existen estudios sobre ecología de comunidades de arañas en agroecosistemas que revelaron niveles de riqueza más bajos, debido sin duda a la pérdida de la heterogeneidad del paisaje: cultivos de soja (Liljesthrom et al., 2002; Beltramo et al., 2006), y alfalfa (Armendano & González, 2010).

Recientes estudios sobre inventarios de especies de arañas en zonas tropicales son bastante desalentadores en cuanto a lograr una buena completitud aún mediante el uso de técnicas de muestreo complementarias, promediando un 32% de especies capturadas por un solo individuo (singletons) (Toti et al., 2000; Sørensen et al., 2002; Coddington et al., 2007). Una elevada proporción de singletons significa que una gran cantidad de especies no han sido colectadas todavía (20-50%, Ramírez, com. pers., 2011). Si consideramos los ambientes de las yungas en su totalidad, el número de singletons encontrados fue bajo (14%). No obstante, la situación particular de los ambientes Cc-s, SP, e inclusive el ChS revelaron valores más altos (35-36%). Estos niveles de singletons podrían estar indicando una baja completitud, o bien no tener relación con la rareza de especies sino con la detección de especies turistas (Rubio et al., 2008), y deberse a la fragmentación y distribución en parches propia de las yungas de la provincia de Salta.

Indudablemente el número de singletons tiene ciertos efectos sobre la completitud de los inventarios de una comunidad, y los inventarios de arañas aquí obtenidos fueron en general aceptablemente completos. Para los seis ambientes el inventario observado de especies registró más del 70% de la riqueza esperada, igualando lo obtenido por otros investigadores: 68-89% (Coddington et al., 1996), 86% (Blanco-Vargas et al., 2003), 80% (Sørensen, 2004), 61-87% (Rubio et al., 2008), 78-88% (Cardoso et al., 2008), 71-97% (Rubio & Moreno, 2010). Sin embargo, en los ambientes que tuvieron niveles relativamente más bajos de completitud (SP y Cc-s), esto se vio coherente y reflejado según la estimación de la proporción individuos:especies.

La biodiversidad está muy relacionada con la evolución del paisaje, por lo que es importante no desestimar el contexto histórico geográfico de las yungas, región que posee una marcada complejidad y diversidad de ambientes, condicionados en su mayoría por procesos orogénicos, que han formado y modelado el relieve (Brown et al., 2006). Desde el punto de vista de la vegetación, las yungas tienen una estructura compleja a nivel tanto local como regional, y pueden ser caracterizadas a partir de la estructura de las comunidades de arañas. No todos los pisos y áreas tienen los mismos niveles ecológicos de diversidad, equitabilidad y dominancia. Uno podría preguntarse ¿coincide la distribución de las comunidades de arañas con los ambientes tradicionalmente definidos para cada subformación de estas selvas?; puede advertirse, como surgimiento de este estudio, que los ambientes selva y bosque montanos (SM, BM) logran diferenciarse araneológicamente de los ambientes transicionales de las yungas como el área de conectividad centro-sur (Cc-s), las yungas en transición (YT) y la fragmentada selva pedemontana (SP).

Los cambios altitudinales presentan una serie de factores condicionantes para el establecimiento de la biota. Numerosos autores afirman que la diversidad de insectos y arañas disminuye a medida que aumenta la altitud (Janzen et al., 1976; Uetz, 1976; Wolda, 1987; Hartmut et al., 1990; McCoy, 1990). Estas variaciones tienen directa relación con la estructura y diversidad del hábitat que constituyen su complejidad en un ecosistema determinado, encontrando que a mayor número de especies es mayor la complejidad del lugar (Diamond, 1988). El escaso rango de variación altitudinal en que se encontraron los ambientes en este estudio (~800-1600 m snm) mostró exiguas variaciones de la diversidad de arañas en relación al aumento de la altura.

Las arañas del follaje dependen en gran medida de la estructura multi-dimensional de la vegetación, y principalmente las constructoras de telas por la oferta de soportes disponibles (Enders, 1974; Hatley & Macmahom, 1980; Gunnarsson, 1990). Esta relación permite inferir de forma cualitativa el estado de conservación de algunos ecosistemas y diferenciar las afinidades de las comunidades de arañas (Gunnarsson, 1990). La selva pedemontana constituye un nexo ecotonal entre el chaco serrano y los pisos de mayor altura (SM y BM), y a pesar de su estructura menos compleja en relación a lo que fue predicho para la SM, resultó ser el piso más diverso y heterogéneo junto con las YT; este ambiente es también considerado por Brown et al. (2006) como el más importante de conservar por su riesgo de desaparición. La presencia elevada de singletons podría también actuar como indicativo de ello. Las observaciones de campo son perfectamente vinculables a los resultados obtenidos en los agrupamientos cualitativos de especies de arañas, e.g. los sitios de selva pedemontana (7, 8 y 9) se diferencian claramente de los de Cc-s y YT en que la vegetación es más húmeda y densa (subgrupo 2 G_A en Fig. 6).

Entre las familias de arañas dominantes en áreas naturales se encuentran generalmente Araneidae, Salticidae, Theridiidae, Anyphaenidae y Thomisidae (Flórez-D., 1998; Podgaiski et al., 2007; Ricetti & Bonaldo, 2008; Rubio et al., 2008), y en ambientes netamente boscosos y selváticos se agregan Tetragnathidae, Pholcidae y Linyphiidae destacándose entre las más abundantes (Russell-Smith & Stork, 1994; Flórez-D., 1998, 1999; Sørensen, 2004; Benati et al., 2005). En los ambientes de las yungas se observaron las mismas familias dominantes, y en lo que respecta a Linyphiidae, Tetragnatidae, Pholcidae y Mysmenidae se observó su afinidad por la selva y el bosque montanos. Por otro lado el contraste del Chaco Serrano fue notable detectándose la afinidad de Oxyopidae sobre este ambiente y la dominancia relativa de Philodromidae, lo cual es coherente con otros estudios sobre araneofauna de pastizales y/o cultivos (Liljesthrom et al., 2002; Whitmore et al., 2002; Beltramo et al., 2006; Rodrigues et al., 2008; Rubio et al., 2008; Armendano & Gonzalez, 2010).

La distribución rango/abundancia de especies en los ambientes de las yungas se ajustó a los modelos de distribución log-normal y serie logarítmica. Resultados similares se obtuvieron en estudios sobre la fauna de arañas en bosques tropicales y neotropicales cuyas distribuciones también fueron logarítmicas (e.g. Silva & Coddington, 1996; Avalos et al., 2009). El ajuste a este tipo de distribución caracteriza a comunidades con bajo estrés y sometidas a la influencia de escasos factores (Moreno, 2001), representadas por pocas especies dominantes y pocas especies raras siendo la mayoría de abundancias intermedias (McNautghton & Wolf, 1984; Magurran, 2004). Asimismo, una distribución log-normal es propia de las comunidades grandes (Magurran, 2004). Por otro lado, el Chaco Serrano fue la excepción para estas distribuciones reflejando sus mayores niveles de dominancia.

Al analizar dos facetas de la biodiversidad, a nivel local y regional, se obtiene una amplia perspectiva sobre las comunidades de arañas de las yungas. La diversidad β mide las diferencias (el recambio) entre las especies de dos puntos, dos tipos de comunidades o dos paisajes (Halffter & Moreno, 2005), y es el enlace entre las diversidades local y regional (Cornell & Lawton, 1992). En el contexto de diversidad β en los distintos ambientes de yungas se observó que la proporción de especies compartidas fue baja, siendo la complementariedad superior al 60% entre la mayoría de los ambientes. Este valor relativamente alto es un indicativo de que las comunidades están suficientemente apartadas, mostrando una variación en las características de los ambientes y/o la estructura de su vegetación (Coddington et al., 1996). Por lo tanto, las excepciones que mostraron valores bajos de complementariedad (bosque montano vs. selva montana: 42%, y selva pedemontana vs. yungas en transición: 58%) podrían explicarse por relativas similitudes de los ambientes, o bien estar influenciadas por la distancia y contigüidad espacial (en parte, Fig. 1).

Las diferencias observadas en la composición de especies entre los distintos ambientes explican la significativa contribución de la diversidad β a la riqueza de arañas. Resulta evidente que, a pesar de resaltar la importancia de la selva pedemontana y las yungas transicionales (como ambientes más diversos), la heterogeneidad espacial natural de toda la región también juega un papel relevante en la biodiversidad de estas arañas de vegetación en las selvas de yungas. En consecuencia, se sugiere que además de reforzar la protección en los pisos transicionales de yungas (hábitats más deteriorados), la gestión de conservación debería estar orientada en toda el área a promover la heterogeneidad espacial natural de las Yungas, haciendo especial hincapié en el mosaico de hábitats que constituyen cada estrato diferente.

El aporte de este trabajo sobre la fauna de arañas en la ecorregión de las Yungas argentinas es importante frente al escaso conocimiento previo. Así, se logra el primer estudio de biodiversidad de arañas del follaje integrado y asociado a estas selvas, mostrando no solo el alto valor en riqueza específica, sino también que géneros o especies de arañas se distribuyen diferencialmente según su afinidad o preferencia por los diferentes ambientes. Esta correspondencia con el tipo de ambiente fue verificada igualmente respecto de las comunidades que caracterizan a cada uno de ellos. También quedó en evidencia que la mayor similitud estructural entre ambientes tiene su correlato en la semejanza de sus comunidades de arañas de follaje.

AgradecimientosTOP

Manifiesto mis agradecimientos a Luis E. Acosta y Alda González, quienes dirigieron mi tesis doctoral y contribuyeron en gran medida a este manuscrito derivado de dicha tesis. A Raquel M. Gleiser y Martín J. Ramírez por sus comentarios a versiones previas del manuscrito, y a Claudia E. Moreno por responder mis inquietudes acerca de los análisis de diversidad. A Carina I. Argañaraz y Martina Rubio por su valiosa colaboración en la depuración del material. Este trabajo fue financiado por la beca doctoral del CONICET.

ReferenciasTOP

APÉNDICETOP